Bethlehem Steel

Aaronson lần đầu ra sân với tư cách là một cầu thủ học viện đang chơi cho Bethlehem Steel FC trong mùa giải 2017 sau khi học viện Philadelphia Union.[8][9] Tháng 10 năm 2017, Aaronson có trận ra mắt Steel FC trong trận hòa trên sân khách trước Tampa Bay Rowdies.[10] Aaronson đã có 21 lần ra sân và ghi bàn thắng đầu tiên cho đội bóng chuyên nghiệp vào lưới Atlanta United 2.[11]

Philadelphia Union

Ngày 17 tháng 9 năm 2018, Aaronson gia nhập câu lạc bộ Philadelphia Union vào đầu mùa giải 2019.[12] Ngày 17 tháng 3 năm 2019, anh ghi bàn thắng chuyên nghiệp đầu tiên trong trận ra mắt tại MLS, giúp cho đội bóng anh hòa 1-1 trước Atlanta United. Anh được coi là một cầu thủ dự phòng cho Philadelphia Union, chấn thương và án treo giò đã tạo cơ hội cho Aaronson ra sân ngay từ đầu và xuất sắc ở đội bóng với tư cách vừa là cầu thủ kiến tạo số 10, vừa là tiền vệ box-to-box bên cánh trái.[13]

Cuối mùa giải này, Aaronson đã về nhì cho giải Tân binh của năm MLS 2019, với 3 bàn thắng và 2 pha kiến tạo trong hơn 1,640 phút thi đấu. Aaronson là cầu thủ trẻ nhất trong số năm cầu vào chung kết.[14]

Mùa giải 2020 đã trở thành một năm đột phá đối với Aaronson, người kết thúc mùa giải với 31 lần ra sân trong trận đấu và ghi được 4 bàn thắng. Màn trình diễn của Aaronson trong mùa giải này đã mang về cho anh với danh hiệu bao gồm việc được đưa tên vào Đội hình xuất sắc nhất MLS năm 2020 và MLS is Back Tournament.[15][16] Philadelphia Union đã kết thúc mùa giải với thành tích giải đấu tốt nhất khi giành được giải thưởng đầu tiên cho đội bóng này, Supporters' Shield 2020.[17]

Red Bull Salzburg

Sau những tin đồn dai dẳng, ngày 16 tháng 10 năm 2020, Aaronson gia nhập đội bóng Red Bull Salzburg ở Đức có hiệu lực kể từ tháng 1 năm 2021.[18] Trong khi phí chuyển nhượng chưa được tiết lộ, Philadelphia Union đã thông báo rằng đây sẽ là phí chuyển nhượng cao nhất được trả cho cầu thủ người Mỹ từ MLS, Brenden Aaronson.[19] Các phóng viên ban đầu cho biết chi phí trả trước là 6 triệu đô la Mỹ, kèm theo 3 triệu đô la Mỹ trong các ưu đãi có thể.[20][21] Aaronson có trận ra mắt Red Bull Salzburg vào ngày 25 tháng 1, vào sân thay người trong chiến thắng 2–0 trước Rheindorf Altach.[22]

Aaronson ghi bàn thắng đầu tiên cho Red Bull Salzburg vào ngày 10 tháng 2 năm 2021, ghi bàn thắng quyết định trong chiến thắng chung cuộc 3–1 trước Austria Wien.[23] Ngày 1 tháng 5, anh giành được vị trí á quân Cúp Bóng đá Áo khi đội bóng anh thua LASK trong trận chung kết với tỷ số 0–3.[24] Aaronson đã ghi bàn thắng thứ hai của trận đấu và là bàn thắng thứ năm của anh tên mọi trận đấu kể từ khi gia nhập Red Bull Salzburg vào tháng 1 năm 2022.[24]

Leeds United

Ngày 26 tháng 5 năm 2022, Leeds United thông báo về việc ký hợp đồng 5 năm đối với Aaronson, có hiệu lực từ ngày 1 tháng 7.[25][26] Sky Sports đưa tin phí chuyển nhượng là 24,7 triệu bảng.[27] Ngày 6 tháng 8, anh có trận ra mắt ở Premier League với tư cách là cầu thủ đá chính trong trận mở màn của mùa giải 2022–23, với chiến thắng 2–1 trên sân nhà trước Wolverhampton Wanderers.[28] Ngày 21 tháng 8, Aaronson ghi bàn thắng đầu tiên ở Premier League sau khi phạm lỗi với thủ môn Édouard Mendy của Chelsea trong chiến thắng 3–0 trên sân nhà trước kình địch Chelsea, giúp Leeds United giành chiến thắng đầu tiên trước The Blues (Chelsea) sau 20 năm.[29]